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Type: Article
Published: 2008-11-21
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Larval anatomy of Andean tadpoles of Telmatobius (Anura: Ceratophryidae) from Northwestern Argentina

CONICET. Instituto de Herpetología, Fundación Miguel Lillo. Miguel Lillo 251 (4000) Tucumán, Argentina
Amphibia Telmatobius tadpoles buccal cavity musculoskeletal configuration geometric morphometrics

Abstract

In this paper I study the oral, buccopharyngeal, and musculoskeletal configuration in tadpoles of nine Telmatobius species from Northwestern Argentina (T. atacamensis, T. ceiorum, T. laticeps, T. oxycephalus, T. pinguiculus, T. pisanoi, T. cf. schreiteri, T. scrocchii, and T. stephani; N = 30, Gosner stages 31–36). Specimens were prepared according to standard clearing and staining protocols; additionally, I applied landmark and outline-based geometric morphometric methods in order to quantify shape variation in chondrocrania, hyobranchial skeletons, and suprarostral cartilages. Although preliminary, results show a marked morphological uniformity on the analyzed levels, and overlapping interspecific and intraspecific variation, which renders species discrimination difficult. Some distinctive traits for the genus are bicuspidate buccal spurs, peculiar arrangement of buccal roof and floor papillae, tetrapartite suprarostral, adrostral cartilages, a lateral slip of the m. subarcualis rectus II-IV invading branchial septum IV, and a characteristic pattern of muscles inserted on the diaphragm. The conservative larval internal morphology in this genus could be explained by a recent speciation and a development possibly characterized by the postmetamorphic appearance of specific features.En este trabajo estudio la morfología oral, bucofaríngea y musculoesquelética de larvas de nueve especies de Telmatobius del Noroeste argentino (T. atacamensis, T. ceiorum, T. laticeps, T. oxycephalus, T. pinguiculus, T. pisanoi, T. cf. schreiteri, T. scrocchii y T. stephani; N = 30, estadios de Gosner 31–36). Los especímenes se prepararon siguiendo protocolos clásicos de transparentación y coloración diferencial; adicionalmente, apliqué métodos de morfometría geométrica basada en landmarks y contornos para cuantificar la variación de formas en condrocráneos, esqueletos hiobranquiales y cartílagos suprarostrales. Aunque de carácter preliminar, los resultados muestran una notable uniformidad morfológica en los niveles analizados, y una variación intraespecífica que se superpone con la interespecífica, dificultando la distinción entre especies. Algunos rasgos distintivos del género son un par de espolones bucales bífidos, un arreglo particular de las papilas del techo y piso bucales, suprarostral tetrapartito, adrostrales, un haz del m. subarcualis rectus II-IV invadiendo el septo branquial IV, y un patrón aparentemente característico de los músculos insertos en el diafragma. La morfología larval interna conservadora en el género podría explicarse por una especiación reciente y un desarrollo posiblemente caracterizado por la aparición postmetamórfica de los rasgos específicos.

References

  1. Aguayo, R., Lavilla, E.O. & Vera Candioti, M.F. (---) The gastromyzophorous tadpole of Rhinella quechua (Anura: Bufonidae). In preparation.

    Aguilar, C.A. (2006) Relaciones filogenéticas entre algunos telmatobínidos (Anura, Leptodactylidae, Telmatobiinae) de Perú, basado en la morfología de los estados larval y adulto. Ph.D. Dissertation, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Perú.

    Aguilar, C.A. & Pacheco, V. (2005) Contribución de la morfología bucofaríngea larval a la filogenia de Batrachophrynus y Telmatobius. Monografías de Herpetología, 7, 219–238.

    Aguilar, C.A., Siu-Ting, K. & Venegas, P. (2007) The rheophilous tadpole of Telmatobius atahualpai Wiens, 1993 (Anura: Ceratophryidae). South American Journal of Herpetology, 2, 165–174.

    Alcalde, L., Natale, G.S. & Cajade, R. (2006) The tadpole of Physalaemus fernandezae (Anura: Leptodactylidae). Herpetological Journal, 16, 203–211.

    Altig, R. (2006) Discussions of the origin and evolution of the oral apparatus of anuran tadpoles. Acta Herpetologica, 2, 95–105.

    Altig, R. (2007) A primer for the morphology of anuran tadpoles. Herpetological Conservation and Biology, 2, 71–74.

    Altig, R. & McDiarmid, R.W. (1999a) Body Plan: Development and morphology. In: McDiarmid, R.W. & Altig, R. (Eds.), Tadpoles. The biology of anuran larvae. University of Chicago Press, Chicago and London, pp. 24–51

    Altig, R. & McDiarmid, R.W. (1999b) Diversity. Familial and generic characterization. In: McDiarmid, R.W. & Altig, R. (Eds.), Tadpoles. The biology of anuran larvae. University of Chicago Press, Chicago and London, pp. 295–337.

    Barrionuevo, J.S. (---) Análisis filogenético de las especies del grupo meridional del género Telmatobius (Anura: Leptodactylidae). Doctoral Thesis manuscript in preparation. Universidad Nacional de Tucumán, Argentina.

    Borteiro, C. & Kolenc, F. (2007) Redescription of the tadpoles of three species of frogs from Uruguay (Amphibia: Anura: Leiuperidae and Leptodactylidae), with notes on natural history. Zootaxa, 1638, 1–20.

    Carr, K.M. & Altig, R. (1991) Oral disc muscles of anuran tadpoles. Journal of Morphology, 208, 271–277.

    Cei, J.M. (1980) Amphibians of Argentina. Monitore Zoologico Italiano, Monografía 2, 1–609.

    Cei, J.M. (1986) Speciation and adaptive radiation in andean Telmatobius frogs. In: Vuilleumier, F. & Monasterio, M. (Eds.), High Altitude Tropical Biology. Oxford University Press, pp. 374–386.

    Córdova, J.H. & Descailleaux, J. (2005) El análisis cladístico preliminar de los cariotipos de cinco especies de Telmatobius y dos de Batrachophrynus no apoya su separación genérica. Monografías de Herpetología, 7, 187–217.

    Cuevas, C.C. & Formas, J.R. (2002) Telmatobius philippii, una nueva especie de rana acuática de Ollage, norte de Chile (Leptodactylidae). Revista Chilena de Historia Natural, 75, 245–258.

    De la Riva, I. (2005) Bolivian frogs of the genus Telmatobius: synopsis, taxonomic comments, and description of a new species. Monografías de Herpetología, 7, 65–101.

    De la Riva, I. & Harvey, M.B. (2003) A new species of Telmatobius from Bolivia and a redescription of T. simonsi Parker, 1940 (Amphibia: Anura: Leptodactylidae). Herpetologica, 59, 127–142.

    Díaz, N.F. & Valencia, J. (1985) Larval morphology and phenetic relationships of the Chilean Alsodes, Telmatobius, Caudiverbera and Insuetophrynus (Anura: Leptodactylidae). Copeia, 1985, 175–181.

    Fabrezi, M. & Lavilla, E.O. (1993) Anatomía del condrocráneo en larvas de tres especies de Telmatobius del grupo meridional (Anura: Leptodactylidae). Physis, 48B, 39–46.

    Formas, J.R., Benavides, E. & Cuevas, C. (2003) A new species of Telmatobius (Anura: Leptodactylidae) from Río Vilama, Northern Chile, and the redescription of T. halli Noble. Herpetologica, 59, 253–270.

    Formas, J.R, Cuevas, C.C. & Nuñez, J.J. (2006) A new species of Telmatobius (Anura: Leptodactylidae) from Northern Chile. Herpetologica, 62, 173–183.

    Formas, J.R., Veloso, A. & Ortiz, J.C. (2005) Sinopsis de los Telmatobius de Chile. Monografías de Herpetología, 7, 103–114.

    Frost, D.R. (2008) Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 5.1 (10 October, 2007), American Museum of Natural History, New York, USA. Available from: http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.php (accessed May 2008).

    Frost, D.R., Grant, T., Faivovich, J., Bain, R.H., Haas, A., Haddad, C.F.B., De S, R., Channing, A., Wilkinson, M., Donnellan, S.C., Raxworthy, C.J., Campbell, J.A., Blotto, B.L., Moler, P., Drewes, R.C., Nussbaum, R.A., Lynch, J.D., Green, D.M. & Wheeler, W.C. (2006) The amphibian tree of life. Bulletin of the American Museum of Natural History, 297, 1–370.

    Gosner, K.L. (1960) A simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes on identification. Herpetologica, 16, 183–190.

    Gradwell, N. (1973) On the functional morphology of suction and gill irrigation on the tadpole of Ascaphus, and notes on hibernation. Herpetologica, 29, 84–93.

    Haas, A. (2003) Phylogeny of frogs as inferred from primarily larval characters (Amphibia: Anura). Cladistics, 19, 23–89.

    Haas, A. & Richards, S.J. (1998) Correlations of cranial morphology, ecology and evolution in australian suctorial tadpoles of the genera Litoria and Nyctimystes (Amphibia: Anura: Hylidae: Pelodryadinae). Journal of Morphology, 238, 109–141.

    Haas, A., Hertwig, S. & Das, I. (2006) Extreme tadpoles: the morphology of the fossorial megophryid larva, Leptobrachella mjobergi. Zoology, 109, 26–42.

    Heyer, W.R. (1975) A preliminary analysis of the intergeneric relationships of the frog family Leptodactylidae. Smithsonian Contributions to Zoology, 199, 1–55.

    Krieger, J.D., Guralnick, R.P. & Smith, D.M. (2007) Generating empirically determined, continuous measures of leaf shape for paleoclimate reconstruction. Palaios, 22, 212–219.

    Kuhl, F.P. & Giardina, C.R. (1982) Elliptic Fourier features of a closed contour. Computer Graphics Image Processing 18, 236–258.

    Laurent, R.F. (1970) Contribución a la biometría de algunas especies argentinas del género Telmatobius. Acta Zoologica Lilloana, 25, 279-302.

    Laurent, R.F. (1973) Nuevos datos sobre el género Telmatobius en el noroeste argentino, con la descripción de una nueva especie de la Sierra del Manchao. Acta Zoologica Lilloana, 30, 163–187.

    Laurent, R.F. (1977) Contribución al conocimiento del género Telmatobius. Acta Zoologica Lilloana, 32, 189–206.

    Laurent, R.F. (1979) El origen de los anfibios sudamericanos. Acta Zoologica Lilloana, 24, 83–89.

    Lavilla, E.O. (1983) Sistemática de larvas de Telmatobiinae (Anura: Leptodactylidae). Ph.D. Dissertation, Universidad Nacional de Tucumán, Argentina.

    Lavilla, E.O. (1984). Larvas de Telmatobius (Anura: Leptodactylidae) de la provincia de Tucumán (Argentina). Acta Zoologica Lilloana, 38, 69–79.

    Lavilla, E.O. (1985). Diagnosis genérica y agrupación de las especies de Telmatobius (Anura: Leptodactylidae) en base a caracteres larvales. Physis Sección B, 43, 63–67.

    Lavilla, E.O. (1988). Lower Telmatobiinae (Anura: Leptodactylidae): generic diagnoses based on larval characters. Occasional Papers Museum Natural History, University of Kansas, 124, 1–19.

    Lavilla, E.O. (2005) Lista sistemática y bibliografía comentada sobre el género Telmatobius. Monografías de Herpetología, 7, 283–349.

    Lavilla, E.O. & Barrionuevo, J.S. (2005) El género Telmatobius en la República Argentina: una síntesis. Monografías de Herpetología, 7, 115–165.

    Lavilla, E.O. & De la Riva, I. (1993) La larva de Telmatobius bolivianus (Anura, Leptodactylidae). Alytes, 11, 37–46.

    Lavilla, E.O. & Laurent, R.F. (1988a) Deux nouvelles espèces du genre Telmatobius (Anura: Leptodactylidae) en provenance de El Moreno (Province de Jujuy, Argentine). Alytes, 7, 77–89.

    Lavilla, E.O. & Laurent, R.F. (1988b). A new species of Telmatobius (Anura: Leptodactylidae) from Catamarca, Argentina. Alytes, 7, 90–96.

    Lavilla, E.O. & Scrocchi, G.J. (1986) Morfometría larval de los géneros de Telmatobiinae (Anura: Leptodactylidae) de Argentina y Chile. Physis Sección B, 44, 39–43.

    Lehr, E. (2005) The Telmatobius and Batrachophrynus species of Perú. Monografías de Herpetología, 7, 39–64.

    Lohmann, G.P. (1983) Eigenshape analysis of microfossils: a general morphometric procedure for describing changes in shape. Mathematical Geology, 15, 659–672.

    Lynch, J.D. (1971) Evolutionary relationships, osteology and zoogeography of leptodactyloid frogs. Miscellaneous Publications Museum Natural History, University of Kansas, 53, 1–218.

    Lynch, J.D. (1978) A re-assessment of the telmatobiine leptodactyloid frogs of Patagonia. Occasional Papers Museum Natural History, University of Kansas, 72, 1– 57.

    MacLeod, N. (1999) Generalizing and extending the eigenshape method of shape space visualization and analysis. Paleobiology, 25, 107–138.

    Maxson, L.R. & Heyer, W.R. (1982) Leptodactylid frogs and the Brasilian shield: an old and continuing adaptive relationship. Biotropica, 14, 10–15.

    Merino-Viteri, A., Coloma, L.A. & Almendáriz, A. (2005) Los Telmatobius de los Andes de Ecuador y su disminución poblacional. Monografías de Herpetología, 7, 9–37.

    Monteiro, L.R. & Furtado dos Reis, S. (1999) Princípios de morfometria geométrica, Brasil, Holos Editora Ltda-Me, 188pp.

    Montero, R. & Pisanó, A. (1990) Ciclo espermatogénico de dos especies de Telmatobius del Noroeste Argentino. Amphibia-Reptilia, 11, 97–110.

    Noble, G.K. (1929) The adaptive modifications of the arboreal tadpoles of Hoplophryne and the torrent tadpoles of Staurois. Bulletin of the American Museum of Natural History, 58, 291–337.

    Olson, D., Dinerstein, E., Canevari, P., Davidson, I., Castro, G., Morisset, V., Abell, R. & Toledo, E. (1998) Freshwater Biodiversity of Latin America and the Caribbean: A Conservation Assessment. Biodiversity Support Program, Washington, D.C.

    Palavecino, P. (1999) Musculatura asociada al primer y segundo arco visceral de algunos anuros leptodactílidos. Cuadernos de Herpetología, 13, 37–46.

    Pisanó, A. (1954/1957) Factores de especialización endócrino-sexual en anfibios de alta montaña y de otras regiones del noroeste argentino. Anales del Departamento de Investigación Científica (DIC), Universidad Nacional de Cuyo, 2, 1–28.

    Pisanó, A. & Rengel, D. (1954) Enanismo en larvas de Telmatobius hauthali schreiteri de las altas montañas del oeste argentino. Scientia Genetica, 4, 227–271.

    Rohlf, F.J. & Bookstein, F.L. (1990) Proceedings of the Michigan Morphometrics Workshop, University of Michigan Museum of Zoology, Special publication No. 2, 380 pp.

    Sinsch, U., Hein, K. & Glum, B. (2005) Reassessment of central Peruvian Telmatobiinae (genera Batrachophrynus and Telmatobius): osteology, palmar morphology and skin histology. Monografías de Herpetología, 7, 239–260.

    Trueb L. 1979. Leptodactylid frogs of the genus Telmatobius in Ecuador, with the description of a new species. Copeia, 1979, 714–733.

    Vellard, J. (1946) El género Telmatobius en la República Argentina. Acta Zoologica Lilloana, 3, 313–326.

    Vellard, J. (1960) Estudios sobre batracios andinos. VI. Notas complementarias sobre Telmatobius. Memorias del Museo de Historia Natural Javier Prado, 10, 1–19.

    Vera Candioti, M.F. (2007) Anatomy of anuran tadpoles from lentic water bodies: systematic relevance and correlation with feeding habits. Zootaxa, 1600, 1–175.

    Vera Candioti, M.F., Brusquetti, F. & Netto, F. (2007) Morphological characterization of Leptodactylus elenae tadpoles (Anura: Leptodactylidae: L. fuscus group), from central Paraguay. Zootaxa, 1435, 1–17.

    Wassersug, R.J. (1976a) A procedure for differential staining of cartilage and bone in whole formaline fixed vertebrates. Stain Technology, 51, 131–134.

    Wassersug, R.J. (1976b) Oral morphology of anuran larvae: terminology and general description. Occasional Papers of the Museum of Natural History, University of Kansas, 48, 1–23.

    Wassersug, R.J. & Heyer, W.R. (1988) A survey of internal oral features of leptodactyloid larvae (Amphibia: Anura). Smithsonian Contributions to Zoology, 457, 1–99.

    Wassersug, R.J. & Hoff, K. (1979) A comparative study of the buccal pumping mechanism of tadpoles. Biological Journal of the Linnean Society, 12, 225–259.

    Wassersug, R.J. & Pyburn, W.F. (1987) The biology of the Pe-ret’ toad, Otophryne robusta (Microhylidae), with special consideration of its fossorial larva and systematic relationships. Zoological Journal of the Linnean Society, 91, 137–169.

    Wiens, J.J. (1993) Systematics of the leptodactylid frog genus Telmatobius in the Andes of northern Peru. Occasional Papers Museum Natural History, University of Kansas, 162, 1–76.

    Zelditch, M.L., Swiderski, D.L., Sheets, H.D. & Fink, W.L. (2004) Geometric Morphometrics for Biologists, Elsevier Academic Press, 443 pp.